Za komedii Vlastníci byl Jiří Havelka v roce 2020 nominován na Českého lva za režii a scénář, který napsal podle své divadelní hry Společenství vlastníků. Film získal rekordních dvanáct nominací na křišťálovou sošku. Za scénář Českého lva dostal, stejně jako Cenu české filmové kritiky. Druhého si ovšem neodnesl, nejlepším režisérem se stal Václav Marhoul.
Havelkův herecký talent mohli diváci obdivovat mj. v seriálu Jana Hřebejka Až po uši, v romantické sérii Všechny moje lásky nebo v komediích Teorie tygra režiséra Radka Bajgara a Pražské orgie, kterou natočila Irena Pavlásková. V Bajgarově snímku si zahrál jednoho ze synů hlavního hrdiny v podání Jiřího Bartošky.
Se studenty DAMU vytvořil jejich absolventská představení, např. jakýsi trenažér reality v inscenaci Člověče, zkus to! (2006, Cena festivalu Zlomvaz, Cena časopisu Reflex) nebo Velmi společenské tance (2008, nominace na Cenu Divadelních novin v kategorii Alternativní divadlo). Téhož roku získal Cenu Alfreda Radoka v kategorii Talent roku.
V srpnu 2011 se Havelka stal vedoucím katedry alternativního a loutkového divadla DAMU, kde již dříve vedl herecký ročník. Za sebou má též roli moderátora, a to zejména kulturních pořadů České televize (Letadlo, Hotel Insomnia, Tečka páteční noci, Magnesia Litera).
Hry Jiřího Havelky často leží na pomezí činoherního a alternativního, až pohybového či výtvarného divadla, což jej přivedlo ke spolupráci se Studiem Ypsilon. Zde největší pozornost vzbudilo originální divadlo o divadle Drama v kostce (2005, nominace na Cenu Divadelních novin) a Kam vítr tam pláž (2008, nominace na Cenu Divadelních novin v kategorii Alternativní divadlo), která přenáší windsurfing na jeviště.
Po odchodu ze stálého angažmá v Ypsilonce Havelka spolupracoval s Divadlem Na zábradlí, Divadlem na Vinohradech či se souborem Vosto5, jehož se stal členem. Režíroval několik mezinárodních projektů, např. českoněmecký EXIT 89.